Asiatische Honigbienen verwenden eine beeindruckende Reihe von Strategien, um ihre Nester vor Hornissenangriffen zu schützen, obwohl wenig darüber bekannt ist, wie Anti-Raubtier-Signale ihre Verteidigung koordinieren. Die Wissenschaftler verglichen vibroakustische Signalgebung und Abwehrreaktionen von Apis cerana-Kolonien, die entweder von der Gruppenjagd-Riesenhornisse Vespa soror oder der kleineren, einzeln jagenden Hornisse Vespa velutina angegriffen wurden.
Apis cerana-Kolonien produzierten unter hornissenfreien Bedingungen Zischen, kurze Stoppsignale und längere Pfeifen. Allerdings lösten Hornissen-Angriffsreize – und insbesondere V. soror-Arbeiterinnen – einen dramatischen Anstieg der Signalraten innerhalb der Kolonien aus.
Klanglandschaften waren kakophon, wenn V. soror-Räuber direkt außerhalb der Nester waren, teilweise wegen der frenetischen Produktion von Anti-Raubtierpfeifen, einem zuvor unbeschriebenen Signal. Antiprädatorpfeifen teilen akustische Eigenschaften mit Alarmschreien, Angstschreien und Panikrufen von Primaten, Vögeln und Erdmännchen.
Arbeiter, die Antiprädator-Töne erzeugen, legten ihre Nasonov-Drüse frei, was auf das Potenzial für multimodale Alarmsignale hindeutet, die Nestkameraden vor der Anwesenheit gefährlicher Hornissen warnen und Arbeiter zur Verteidigung zusammenstellen.
Gleichzeitige Beobachtungen von Nesteingängen zeigten eine Zunahme der Arbeiteraktivitäten, die eine wirksame Abwehr gegen Riesenhornissen unterstützen. Apis cerana-Arbeiter wenden flexibel ein vielfältiges Alarmrepertoire als Reaktion auf Angriffsattribute an, das die Merkmale ausgeklügelter Alarmrufe bei sozial komplexen Wirbeltieren widerspiegelt.
Im Gegensatz zu A. mellifera ist die Verwendung von vibroakustischen Signalen durch andere Honigbienenarten, die alle in Asien endemisch sind [66,67], nicht so gut untersucht. Aufgrund des starken Prädationsdrucks, dem asiatische Honigbienen ausgesetzt sind [68], haben sich die meisten Studien zu ihren vibroakustischen Signalen jedoch auf Alarmsignale konzentriert.
Hornissen (Gattung Vespa) sind die hartnäckigsten und schädlichsten Räuber der asiatischen Honigbienen [68–72], und frühe Studien haben die hörbaren Pfeifen und Zischen festgestellt, die Kolonien machen, wenn sie von Hornissen angegriffen werden [47,68,70,73–77]. Stoppsignale sind bei der Gattung Apis weit verbreitet [39], ihre Funktion wurde jedoch in A. cerana nur bei den asiatischen Honigbienen untersucht.
Arbeiter von Apis cerana, die angebundenen Hornissen (lebend oder tot) ausgesetzt sind, passen die Merkmale der Stopsignale an, die sie als Reaktion auf Angriffsattribute erzeugen, und Signalempfänger sind weniger wahrscheinlich, Rekrutierungstänze durchzuführen oder die Sicherheit des Nestes zu verlassen [51,52]. Bei A. florea veranlaßt das Vorhandensein bedrohlicher Reize in der Nähe von Nestern Arbeiter zum Pfeifen, was wiederum Gruppenzischen auslöst [48]. Zischen wird erzeugt, wenn viele Arbeiter ihren Körper bewegen und ihre Flügel synchron als Reaktion auf mechanische Störungen oder Raubtierangriffe vibrieren, einschließlich der Belästigung durch Hornissen [48,68,77–80].
Zischlaute werden oft seriell erzeugt und können kürzer sein, wenn Hornissen vorhanden sind [48,77,80], aber A. cerana-Kolonien zischen auch, wenn keine Störungen erkennbar sind [80]. Obwohl die Funktion von Zischen nicht klar ist, wird es als aposematische Warnung für Raubtiere vorgeschlagen und kann auch die Aktivität von Nestgenossen reduzieren, um ihr Prädationsrisiko zu verringern [11,48,68,77,80]. Sowohl für Zisch- als auch für Stopsignale erhöhen Kolonien die Signalisierungsrate nach räuberischen Bedrohungen [48,51]. Daher verwenden asiatische Honigbienen diskrete Kategorien von vibroakustischen Alarmsignalen und Völker passen Signalparameter als Reaktion auf Angriffsattribute an. Es bleibt jedoch noch viel darüber zu entdecken, wie Honigbienen vibroakustische Signale verwenden, um das Verhalten von Antiprädatoren bei der Verteidigung ihrer Nester zu koordinieren.
Diese Studie untersucht das Signalrepertoire von A. cerana während natürlich vorkommender Angriffe durch zwei Hornissenprädatoren, die sich im Grad der Bedrohung für Kolonien unterscheiden. An dem Studienstandort in Vietnam ist der tödlichste Hornissenprädator, dem A. cerana begegnet, Vespa soror, eine riesige Hornisse, die Honigbienenkolonien durch Gruppenprädation dezimieren kann [81,82].
Ein erfolgreicher Angriff beginnt, wenn ein V. Soror-Scout Nestkameraden für eine Beutekolonie rekrutiert, wo sie gemeinsam viele der sich verteidigenden Honigbienen töten, ihr Nest besetzen und unverteidigte Brut ernten, um ihre Larven zu füttern.
Vespa soror ist nicht gut untersucht, aber morphologisch und verhaltensähnlich ist sie ihrer bekannteren Schwesterart, der Riesenhornisse Vespa mandarinia [70,71,81–87]. Im Gegensatz zu den beiden Arten von Riesenhornissen ist die Vespa velutina eine kleinere Hornisse, die einzeln jagt, indem sie einzelne Honigbienen vor Nestern schwebend erbeutet [72].
Im evolutionären Wettrüsten zwischen Räuber und Beute hat A. cerana mehrere Abwehrmechanismen auf Kolonieebene entwickelt, um Hornissenangriffe abzuwehren. Sie aggregieren oft als erster Schritt am Nesteingang [70,88,89], bei A. mellifera als „Bienenteppich“ bezeichnet [90–93]. Einmal angehäuft, können Arbeiter eine einzelne Hornisse in einen Ball von Hunderten von Bienen einhüllen, sie gleichzeitig überhitzen und ersticken [89, 94–96]. Apis cerana-Arbeiterinnen wenden Materialien (z. B. Tierkot in Vietnam, Pflanzenmaterial in Japan) um die Nesteingänge herum an, um Riesenhornissen abzuwehren, ein Abwehrverhalten, das nicht von kleineren Hornissen ausgelöst wird [82,97]. Gruppen von Arbeitern führen auch koordiniertes Körperschütteln als Reaktion auf Hornissen durch, eine visuell einschüchternde Darstellung, die Angreifer davon abhält, sich dem Nest zu nähern [77, 98–101].
Diese ausgeklügelten Abwehrmaßnahmen erfordern die rechtzeitige Erkennung von Räubern und die schnelle Aktivierung einer verteidigenden Belegschaft. Vibroakustische Signale spielen wahrscheinlich eine wichtige Rolle bei der Organisation dieser Antworten, da sie innerhalb von Nestern schnell zwischen Sendern und Empfängern übertragen werden [29,33].
Die Forscher haben umfassend vibroakustische Signale katalogisiert, die in Kolonie-Klanglandschaften erfasst wurden, als A. cerana-Arbeiterinnen auf den Angriff von zwei unterschiedlich gefährlichen Raubtieren reagierten:
V. soror, eine riesige Hornisse, die Gruppenangriffe auf Kolonien startet, und V. velutina, eine kleinere Hornisse, die einzeln jagt. Unsere Ergebnisse heben auffallende Unterschiede in der Signalantwort von A. cerana-Kolonien auf diese beiden Räuber hervor.
Kolonie-Klanglandschaften zeigen die Vielfalt von A. ceranas Repertoire an Alarmsignalen, einschließlich einer neuartigen Anti-Raubtier-Pfeife, die von Arbeitern hergestellt wurde, als V. soror-Arbeiter an den Nesteingängen anwesend waren. Gleichzeitig aufgezeichnete Videos von Nesteingängen zeigen, daß Veränderungen der Signalgebung auf Kolonieebene mit der Ankunft von Jagdhornissen und der Initiierung von Aktivitäten durch Arbeiterbienen verbunden sind, die die räuberspezifische Nestverteidigung unterstützen.
Eines der faszinierendsten Merkmale der tierischen Sozialität ist die Entwicklung gemeinsamer Signale, die Informationen übermitteln und Aktivitäten zwischen den Gruppenmitgliedern koordinieren [1–5]. Erbeutung ist ein großer Selektionsdruck für Tiere, die in auffälligen sozialen Gruppen leben, und die reichhaltigen Anti-Raubtier-Signale, die sie auslöst, können die Feinheiten der sozialen Kommunikation aufdecken [6,7]. Die Bedeutung von Signalen kann durch sofortige Reaktionen auf Bedrohungen durch Raubtiere aufgedeckt werden, sowohl bei der Erzeugung von Signalen durch alarmierte Personen als auch bei der Reaktion von Gruppenmitgliedern auf diese Signale.
Darüber hinaus sollte die Selektion die Signalvielfalt bei Arten begünstigen, die von Räubern gejagt werden, die sich in der Angriffsstrategie, dem Grad der Bedrohung, die sie für die Beute darstellen, oder der Reaktion der Beute unterscheiden [8,9]. Wichtig ist, daß bei sozialen Tieren, die kollektiv auf Raubtiere reagieren, Signale die Abwehr auf Gruppenebene organisieren [7,10,11].
Signale, die als Reaktion auf Raubtiere erzeugt werden, können den Raubtiertyp, die Dringlichkeitsstufe oder beides kodieren [12–15]. Diese Signale können diskret oder abgestuft sein, dh sie können unterschiedliche Merkmale aufweisen, die sie von anderen Signaltypen unterscheiden, oder sie können auf einem Kontinuum mit Zwischenformen variieren [9,16-18]. Schließlich können Antiprädatorsignale multimodal sein, was ihren Einfluß auf die Empfänger verfeinern, die Kommunikation in lauten Umgebungen unterstützen und Gruppenmitgliedern helfen kann, angemessen zu reagieren, wenn Angriffe von mehreren Arten von Raubtieren kommen [9,19–22].
Das sich abzeichnende Bild ist, daß man eine Tierart gut kennen muss, um zu verstehen, wie Gruppenmitglieder bei räuberischen Bedrohungen kommunizieren [9,23]. Akustische Überwachung ist eine hervorragende Möglichkeit, wertvolle Einblicke in die Signale zu gewinnen, die soziale Gruppen austauschen, wenn sie Raubtiere erkennen und Abwehrreaktionen koordinieren, insbesondere in Umgebungen, in denen Schall eine häufig genutzte Modalität ist und visuelle Beobachtung eine Herausforderung darstellt [24–28].
Honigbienen (Gattung Apis) sind ein wichtiges Modellsystem zur Erforschung der Signalnutzung innerhalb einer sozialen Gruppe aufgrund der Vielfalt von „Warnrufen“, die Koloniemitglieder austauschen, um ihre Aktivitäten zu koordinieren [29–33]. Honigbienen nehmen Geräusche entweder als Luftpartikelbewegungen wahr, die von Johnstons Organen in ihren Antennen erfasst werden, oder als vom Substrat übertragene Schwingungen, die von subgenualen Organen in ihren Beinen erfasst werden [34–36]. Daher werden von Bienen erzeugte Signale zusammenfassend als „vibroakustisch“ bezeichnet, da sie innerhalb von Völkern oft gleichzeitig als Luftschall und Substratvibrationen übertragen werden und die Wahrnehmungsweise nicht immer klar ist [32,33].
Die Wahrnehmung von Luftschall durch Honigbienen beschränkt sich derzeit auf die kurzen Impulse (weniger als 50 ms Dauer), die von schnatternden Arbeitern bei mehreren Apis-Arten abgegeben werden [37–45]. Im Gegensatz dazu wird eine Klasse von substratübertragenen Schwingungen, die „Warnrufe“ genannt werden, von Arbeitern in vielen Zusammenhängen erzeugt, einschließlich Reaktionen auf räuberische Bedrohungen [46–52], Reaktionen auf Bedingungen an Nahrungsquellen [39,40,53–58], während beim Schwärmen [31,59–63] und bei königinlosen [47].
Ein Warnruf entsteht, wenn eine Arbeiterin ihren Brustkorb vibriert und ihren Körper gegen ein Substrat drückt, um die Schwingung zu übertragen (Übersicht [32,33]), wodurch eine charakteristische harmonische Struktur erzeugt wird, wenn sie in Spektrogrammen visualisiert wird [31,48,51,56,64] . Von Arbeitern abgegebene Pfiffe wurden erstmals vor einem Jahrhundert beschrieben [65] und ihre Erzeugung und Funktion wurden am besten an der europäischen Honigbiene Apis mellifera untersucht. Zum Beispiel wird eine Untergruppe kurzer Pfiffe, die „Stopsignale“ genannt werden, von Arbeitern in A. mellifera-Nestern und -Schwärmen erzeugt;
in beiden sozialen Kontexten hemmen Stopsignale den Schwänzeltanz durch die Empfänger [49,53,54,57,63].
Innerhalb von Nestern reduzieren sie die Rekrutierung an gefährlichen Nahrungsquellen [49,50,58], während sie in Schwärmen die Rekrutierung an konkurrierende Neststandorte unterdrücken [63]. Bei A. mellifera haben Stopsignale eine durchschnittliche Dauer von 142–230 ms und Grundfrequenzen von 270–540 Hz, und sie werden oft gesendet, während sie signalisieren, daß Arbeiter ihre Köpfe gegen den Körper der Empfänger stoßen [39,40,54,56,58 ,64].
Abgesehen von gut charakterisierten Stopsignalen können die Merkmale von A. mellifera-Pfeifen auf verschiedene Weise variieren. Arbeiter produzieren oft Klänge, die viel länger sind als Stopsignale (z. B. im Extremfall länger als 2 s) und sie können die Art des Klangbildes variieren, zum Beispiel indem sie ihren Körper auf andere Arbeiter oder Nestoberflächen drücken [31,55,56,64 ]. In Schwärmen lösen längere Klänge die Vorbereitung zum Abheben aus [31,64], aber es ist nicht bekannt, wie Arbeiter auf lange Tonaussendungen in Nestern reagieren.
Eine Erklärung der Fußnoten und viele Bilder befinden sich in der Originalquelle.
